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生命科学
Life science
全球变化背景下，理解生态系统功能和稳定性的维持及其对环境变化的响应是生态学研究的一个重要议题。传统观点认为，当环境条件显著偏离物种生存需求，物种适合度和生态系统功能会减弱，此时的环境条件称为胁迫因子。然而，生态系统面临环境胁迫时的响应可能非常复杂。除传统观点强调的负作用外，胁迫因子也可能对生态系统产生正作用。但目前学术界对环境胁迫引起的正作用及其发生机制仍缺乏认识。近日，北京大学城市与环境学院王少鹏研究员团队在Cell Press细胞出版社旗下期刊Trends in Ecology & Evolution发表题为“The bright side of ecological stressors”的观点文章，阐述了环境胁迫因子产生正作用的三种机制：跷板作用、交叉耐受、记忆效应（图1）。这三种机制均适用于个体、种群、群落等多个生态学层次，且可扩展至演化时间尺度。该文揭示了环境胁迫的正作用及其机制，为准确预测生态系统对全球变化的响应提供了新认识，并对生态保护与修复有一定的启示。
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▲图1个体水平上胁迫产生正作用的三种机制：跷板效应（A）、交叉耐受（B）、记忆效应（C）。
1. 跷板效应
生态系统具有多方面功能，当环境胁迫导致某一功能降低时，与之关联的另一功能可能增加，即“跷板效应”（图1A）。个体水平上，跷板效应可由不同性状或功能之间的内在权衡关系引起。比如，长期饥饿可降低轮虫的繁殖力，而繁殖力的降低反过来增加了轮虫寿命（“Cort-Fitness hypothesis”; Taborsky et al. 2021）。种群和群落水平上，跷板效应可由种间交互或物种-环境交互介导的不同生态功能间的负关联引起。比如，在某些条件下，虽然环境胁迫可增大种群内的个体死亡率，但最终却增加了种群密度、促进种群长期维持（“Hydra effect”; Abrams 2009）。胁迫梯度假说则为群落水平上的跷板效应提供一个例子：尽管一定程度的环境胁迫降低了物种的平均适合度或功能，但由于不同物种在胁迫环境中竞争减弱、甚至产生互惠作用，使得群落多样性和生态系统功能加强（Bertness & Callaway 1994; Hong et al. 2022）。
2. 交叉耐受
交叉耐受指系统面临多种胁迫因子时，对某一胁迫因子的响应可使其更好地应对其他胁迫因子（也称交叉保护或交叉应答；图1B）。在自然界中，交叉耐受现象在植物、昆虫等类群中被广泛报道，所涉及的胁迫因子包括干旱，高盐，高温，以及重金属毒性等。个体水平上，交叉耐受可由个体在应对不同胁迫因子时产生的共享信号或交叉响应路径所引起，且往往与基因表达有关。种群水平上，环境胁迫可引起演化尺度上的交叉耐受，对种群应对多种胁迫因子具有重要意义。具体地，由于种群内不同个体对胁迫因子的响应不同，长期胁迫可通过选择作用改变种群的等位基因频率、使种群向胁迫耐受能力更强的方向演化。例如，实验研究表明，蚤状溞对氯化钠的适应性演化增强了其在氯化钙或氯化镁胁迫下的适合度（Hintz et al. 2018）。在群落水平上，交叉耐受可来自于同物种面对多种胁迫时的正相关响应。比如，人类捕鱼活动改变了珊瑚礁鱼类群落的物种组成，增强了该系统对其他环境胁迫因子的应对能力（Brown et al. 2013）。
3. 记忆效应
记忆效应指在相对较长的时间尺度上，系统可将前期环境胁迫（称为激活因子）信息存储形成记忆，从而有利于其应对后续的胁迫因子（称为触发因子）（图1C）。当激活因子与触发因子相同时，记忆效应可帮助系统更快和更早地对胁迫产生反应、从而减弱胁迫的负作用（称为“同记忆效应”）。当激活因子与触发因子不同时，激活因子产生的记忆效应也可提高系统对后续新的触发因子的耐受能力（称为“跨记忆效应”）。例如，前期干旱引起的跨记忆效应有助于燕麦草更好地应对后期霜冻的胁迫（Kreyling et al. 2012）。种群水平上，候鸟和洄游鱼类种群的季节性迁移可认为是面对食物和气候胁迫产生的一种长期记忆效应。群落水平上，有研究表明前期干旱胁迫引起的同记忆效应有助于微生物群落应对后期的干旱条件（Canarini et al. 2021）。
4. 胁迫响应的尺度推移
当环境胁迫独立作用于个体（种群）时，种群（群落）的响应等同于个体（种群）响应的加和。但在群落水平上，种间作用与环境胁迫可能产生交互作用，使得种群到群落水平的尺度推移变得复杂。性状生态学为整合不同生态学层次间的胁迫响应提供了一种可能的方法（图2）。具体地，群落水平上的响应由三方面过程决定：个体水平的性状-响应关系（图2G）、种群内性状分布（图2H）和种间交互作用（图I）。然而，当考虑不同生态学层次特有的功能属性（如群落水平的物种多样性在个体或种群水平上并无定义）或不同生态学层次对胁迫响应的趋异性（如胁迫不利于个体生存但却有利于总种群大小；Hydra effects）时，如何联系不同生态学层次间的胁迫响应仍是后续研究需解决的问题。
▲图2 胁迫正作用在个体（A）、种群（B）和群落（C-F）水平间的传递过程。该传递过程受个体对胁迫的响应（G）、种群内性状分布（H）和群落内种间交互作用（I）影响。
5. 整合框架与展望
该研究为理解环境胁迫对不同生态学层次的正作用提供了一个整合框架。跷板效应，交叉耐受和记忆效应分别从多功能、多种胁迫因子和多时间尺度三个维度来阐述环境胁迫对生态系统可能的正作用（图3）。在长时间尺度上，这三种机制均有对应的进化学机制。该框架有助于更准确地预测全球变化与人类活动对生态系统的影响，并为生态保护与恢复提供了一种可能的更环保和高效的策略。比如在草地恢复中，定期的火烧或植食者的牧食作用有助于本地草本植物的恢复（Hernández et al. 2021）。
▲图3 胁迫正作用的整合框架：跷板效应，交叉耐受和记忆效应分别对应多功能、多种胁迫因子和多时间尺度下的生态系统响应。
本研究得到国家自然科学基金委项目（31988102, 32122053, 32101329）资助。
本文参考文献（上线划动查看）
1.Taborsky, B. et al. (2021) Towards an evolutionary theory of stress responses. Trends Ecol. Evol. 36, 39–48
2.Abrams, P.A. (2009) When does greater mortality increase population size? The long history and diverse mechanisms underlying the hydra effect. Ecol. Lett. 12, 462–474
3.Bertness, M.D. and Callaway, R. (1994) Positive interactions in communities. Trends Ecol. Evol. 9, 191–193
4.Hong, P. et al. (2022) Biodiversity promotes ecosystem functioning despite environmental change. Ecol. Lett. 25, 555–569
5.Hintz, W.D. et al. (2018) Evolved tolerance to freshwater salinization in zooplankton: life-history trade-offs, cross-tolerance and reducing cascading effects. Philos. Trans. R. Soc. Lond. Ser. B Biol. Sci. 374, 20180012
6.Brown, C.J. et al. (2013) Managing for interactions between local and global stressors of ecosystems. PLoS One 8, e65765
7.Kreyling, J. et al. (2012) Geographic origin and past climatic experience influence the response to late spring frost in four common grass species in central Europe. Ecography 35, 268–275
8.Canarini, A. et al. (2021) Ecological memory of recurrent drought modifies soil processes via changes in soil microbial community. Nat. Commun. 12, 5380
9.Hernández, E. et al. (2021) Fire versus grazing as tools to restore serpentine grasslands under global change. Restor. Ecol. 29, e13353
论文作者介绍
周礼斌
博士
周礼斌博士，现北京大学城市与环境学院国际交流引进项目博士后。博士毕业于荷兰生态研究院（NIOO-KNAW）/乌特勒支大学（UU）。主要研究方向水生生物与生态，生态化学计量学，食物网，快速进化等领域。相关成果以第一或通讯作者发表于Trends in Ecology and Evolution, Ecology Letters, Oikos，Frontiers in Microbiology等期刊，主持国家自然科学基金青年基金。Environmental Research and Public Health期刊客座编辑，Ecology, Oecologia, Freshwater Biology, Microbial Ecology等期刊审稿人。
王少鹏
研究员
王少鹏 北京大学城市与环境学院生态研究中心研究员，博士生导师。2007年于北京大学数学科学学院获学士学位，2013年获北京大学生态学博士学位。2013-2017年期间在法国国家科学院（CNRS）、德国整合生物多样性研究中心（iDiv）从事博士后研究。2017年至今任职于北京大学。研究方向为生物多样与生态系统稳定性、食物网、集合群落等，相关成果以第一或通讯作者发表在Science, Trends in Ecology and Evolution, Nature Ecology and Evolution, Nature Communications, PNAS, Ecology Letters, Ecology等期刊。但任Ecology Letters，Ecological Monographs，Journal of Integrative Plant Biology,《生物多样性》等期刊编委。
相关论文信息
相关研究发表在Cell Press细胞出版社旗下期刊Trends in Ecology & Evolution，
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▌论文标题：
The bright side of ecological stressors
▌论文网址：
https://www.cell.com/trends/ecologyev-olution/fulltext/S0169-5347(23)00014-9
▌DOI：
https://doi.org/10.1016/j.tree.2023.01.010
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